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Animal Science
 
Biometric parameters of newborn drones of honeybee (Apis mellifera L.) and factors that affect them, in hives from Mayabeque, Cuba
 

iDLeyanis Ocaña

iDAnisley Pérez

iDTamara Fernández

iDJ. Demedio*✉:

 

Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez” (UNAH). Apartado Postal 18-19, CP 32700, San José de Las Lajas, Mayabeque, Cuba

 

Abstract

In order to determine biometric parameters of newborn drones of Apis mellifera L. and factors that affect them, a study was conducted in three apiaries from San José de las Lajas municipality, which included a monthly sampling of 10 hives/apiary, in November and December, 2015 and in January, 2016. An amount of 50 newborn individuals were examined, and their birth weight and body length were determined, as well as their fore right wing and body color. Infestation extension and intensity by Varrea destructor was evaluated. Weight and dimensions of drones were in correspondence with those of European breeds, and were influenced by the apiary of origin, sampling month and intensity of infestation.

Key words: 
Apis mellifera; drones; biometrics; varroosis.
 
 
 

The honeybee (Apis mellifera L.), as a pollinating insect, plays an essential role in ecosystems. Approximately 90% of wild plants and a third of food plants consumed by humans depend on their pollination. It has been estimated that the economic value of bee pollination, for agriculture alone, could be around US $ 500 billion annually worldwide. This activity represents an important source of food and natural medicines for humans, without underestimating the commercial value of honey, wax, pollen, propolis and royal jelly (MITECO 2019MITECO (Ministerio para la Transición Ecológica y el Reto Demográfico, España). 2019. Borrador de plan de acción nacional para la conservación de los polinizadores. Versión 18 de enero de 2019, p. 73, Available: https://www.miteco.gob.es/es/biodiversidad/participacion-publica/borradorplanpolinizadores_tcm30-487605.pdf.).

In Cuba, the technology of pollination of crops with bees is hardly practiced, and the fundamental objective of beekeeping is to obtain the products of the hive, especially honey. Its importance as an export-generating activity has promoted cutting-edge technical advances worldwide, based on the professionalism of beekeepers, land use planning and integrated health management, which excludes the use of drugs and has developed, for years, a national genetic selection and improvement program (MINAG 2002MINAG (Ministerio de la Agricultura). 2002. Programa de mejoramiento genético de la abeja Apis mellifera Lcon abejas localmente adaptadas al ácaro Varroa destructor I. CIAPI, Cuba, p. 8., 2013MINAG (Ministerio de la Agricultura). 2013. Programa de mejoramiento genético de la abeja Apis mellifera con abejas localmente adaptadas al ácaro Varroa destructor II. CIAPI, Cuba, p. 22. and Pérez-Morfi and Pérez-Piñeiro 2018 Pérez-Morfi, A. & Pérez-Piñeiro, A. 2018. Experiencias sobre crianza y selección en la apicultura cubana. Memorias del XIII Congreso de la Federación Latinoamericana de Apicultura (FILAPI). 2-5 de agosto de 2018, Montevideo, Uruguay, p. 278.).

This progress has been made with a hybrid bee from European breeds, especially A. mellifera mellifera and A. mellifera ligustica, despite the presence of the dangerous mite Varroa destructor for 25 years. However, the possibilities of its improvement are not exhausted and the risk of introduction of the Africanized bee is permanent, and not only accidental, so it constitutes an environmental, social and economic threat that requires constant monitoring. Morphometric studies are quick and effective diagnostic methods to discard the presence of these bees, especially in Cuba, which is surrounded by territories where these highly defensive hybrids, with great expansion power, exist (Moreira et al. 2017Moreira, S.B.L.C., Sampaio, G., Alcântara, H., Alves, E., Santiago, D. & De Holanda J. 2017. “Infestação do ácaro Varroa destructor em colônias de abelhas africanizadas (Apis mellifera L.) no Semiárido potiguar, Nordeste do Brasil”. Revista Verde de Agroecologia e Desenvolvimento Sustentável, 12(1): 143-149, ISSN: 1981-8203, DOI: http://dx.doi.org/10.18378/rvads.v12i1.4845., Graciano 2018Graciano, L.A. 2018. Niveles de infestación de Varroa destructor (Mesostigmata: Varroidae) en abejas africanizadas (Apis mellifera scutellata hib). MSc. Thesis. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Medellín, Colombia, p. 87. and Urbina et al. 2019Urbina, R.A., Utrera-Quintana, F., Castillo-González, F., Livera-Muñoz, M., Benítez-Riquelme, I., Villa-Mancera, A.E., Hernández-Hernández, J.E. & Silva-Rojas, H.V. 2019. "Valoración del origen africanizado en la integración de una población experimental de Apis mellifera L". Revista Fitotecnia Mexicana, 42(2): 111-118, ISSN: 0187-7380.). Despite speculation about its presence on the island (Galindo-Cardona 2013Galindo-Cardona, A. 2013. "Especies Invasoras. Apis mellifera L., de África vinieron todas". Boletín de la Sociedad Entomológica Argentina, 23(1): 3-4, ISSN: 1666-4612.), there is no report that supports this assumption.

Drones provide the highest percentage of genotypic and phenotypic characteristics. They develop in cells larger than the workers, and are born 24 days after laying. For them, the queen bee breeding center is key, of which there are more than 60 in Cuba (APICUBA 2019APICUBA (Empresa Apícola Cubana). 2019. Informe Resumen Balance de Trabajo del Año 2019 y Objetivos 2020. Ministerio de la Agricultura, La Habana, Cuba, p. 17.). However, these drones have received little attention from the research point of view (Bande et al. 2008Bande, J.M., Verde, M. & Leal, A. 2008. Manual de Apicultura. Curso Consejo Científico Veterinario. La Habana, Cuba, p. 38. and Ocaña-Nápoles 2014Ocaña-Nápoles, L. 2014. Caracterización morfobiométrica de zánganos de Apis mellifera L. en un apiario de producción de la provincia de Mayabeque. Trabajo de Curso. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 27. ). European drones have a very bulky body and their weight can reach 230 mg, and between 15 and 17 mm in length (Pasini and Falda 2003Pasini, B. & Falda, M.T. 2003. L´allevamento d´apiregine. Una per tutte...tutte per una. Unione Nazionale Associazione Apicultori Italiani (U.N.A.API.), pp. 31-53. ). The Africanized ones are smaller (Guzmán-Novoa et al. 2011Guzmán-Novoa, E., Correa, B.A., Espinosa, M.L.G., Guzmán, N.G. 2011. "Colonización, impacto y control de las abejas melíferas africanizadas en México". Veterinaria México, 42(2): 149-178, ISSN: 0301-5092.), but faster. They are present throughout the year and produce almost 30% more sperm (Hernández 2019Hernández, C.U. 2019. Determinación de la africanización de las abejas melíferas (Apis mellifera L.) de la Comarca Lagunera. Diploma Thesis. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Coahuila, México, p. 51.).

It has been reported that among the most important environmental factors that can reduce size and weight of bees at birth is the decrease in the capacity of brood cells due to aging of honeycombs (Sanabria et al. 2015 Sanabria, J.L., Demedio, J., Pérez, T., Peñate, I., Rodríguez, D. & Lóriga, W. 2015. "Índices de infestación por Varroa destructor en colmenas sin medidas de control". Revista de Salud Animal, 37(2): 118-124, ISSN: 2224-4700.) and parasitization by Varroa destructor mite during the capping period (Guzmán-Novoa and Correa 2012Guzmán-Novoa, E. & Correa, B. 2012. Patología, diagnóstico y control de las principales enfermedades y plagas de las abejas melíferas. Ed. Imagen Editorial Yire. Ciudad de México, México, p. 165. and Ramsey 2018Ramsey, S. 2018. The acari varroa feeds mainly of the fatty corporal fabric of the melliferous bee. PhD Thesis. University of Maryland, Maryland, U.S.A., p. 143.). Although Cuba has maintained an efficient program for the integrated management of bee health for years, which excludes the use of chemical treatments (APICUBA 2019APICUBA (Empresa Apícola Cubana). 2019. Informe Resumen Balance de Trabajo del Año 2019 y Objetivos 2020. Ministerio de la Agricultura, La Habana, Cuba, p. 17.), varroosis continues to be the main problem worldwide (OIE 2015OIE (World Organisation for Animal Health). 2015. Infestación de las abejas melíferas por Varroa spp. (Varroosis). In: Código Sanitario para los Animales Terrestres. 15th Ed. Ed. Organización Mundial de Sanidad Animal. París, Francia, ISBN: 92-9044-679-X.). From this background, this research set out to determine biometric parameters of drones at birth and the factors that affect them.

Materials and Methods

The study was developed in three apiaries in Mayabeque province. One from San José de las Lajas municipality (SJ) and two from Tapaste town (T1 and T2), belonging to this municipality. SJ apiary is an auxiliary apiary of the Centro de Cría de Reinas “Los Pinos” (CCR, in Spanish). It has 20 hives with two bodies, in good condition, which supply honeycombs with pollen or brood when required. T1 and T2 apiaries have maintained a composition of 20 hives each, which objective is honey production.

Although these apiaries yielded a mean productivity of 40 kg/hive, the state of their brood chambers showed blackened honeycombs due to aging. These apiaries were chosen for not being sources of infectious diseases and for having access and protection facilities. The annual change of queens takes place in all hives.

From each apiary, 10 hives were analyzed, in two bodies and with a good strength state. As a requirement, hives had to have a brood of drones with pink eyes, about four or five days after hatching. In each hive, the diameter of the cells of drone was measured and a honeycomb fragment (10x10 cm) of this brood was cut for transfer to the laboratory and to conclude its development in an incubator.

A total of 50 drones per hive were evaluated at birth. A monthly sampling was carried out during November and December 2015 and January 2016. Body length (LZ) and forewing, weight (PZ), color and extension and invasion intensity (E.I. and I.I.) were determined to newly emerged drones for Varroa destructor. For this, the surface of individuals and the interior of the corresponding cells were examined in a stereoscopic microscope.

Cell diameter. One honeycomb per one of the 10 analyzed hives from the center of the brood chamber was selected. An amount of 10 cells were measured on both sides in line to average and reduce the error to result in four measurements per hive. Measurements were carried out with a special methodology of the program for controlling the Africanized bee (SARH-USDA 1986SARH-USDA. 1986. Regla para la medición del diámetro de las celdas de cría de obreras. Programa Conjunto México-EE.UU para el control de la abeja africanizada. Available: http://www.sat.gob.mx/sitio_internet/asistencia_contribuyente/información.).

Drone length. A mechanical Vernier caliper was used to determine body length of drones.

Right forewing length. A group of 25 drone wings were taken per hive. They were detached with the fingers and fixed with transparent commercial enamel on slides on each sheet, and measured with the aid of the caliper.

Weighing. The analyzed drones were numbed with ether and individually placed with the help of a tweezers on a Sartorius scale, BSA 124S model, on filter paper.

Coloration. It was carried out by visual appreciation and the criteria of Pérez Hernández (2009)Pérez Hernández, A. 2009. Índices de infestación por Varroa destructor y su relación con las características biométrico moleculares de Apis mellifera y el mecanismo defensivo ANF, en un CCR. MSc. Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 60. were considered, which establish the categories of drones: with totally yellow (A), totally black (N) and intermediate (I) segments. The latter are yellow in one or two segments.

Invasion extent and mean invasion intensity by V. destructor. A 10x10 cm honeycomb fragment was cut from each hive, with young in the pupal stage (16-17 d of age). They were brought to the laboratory in identified glass flasks, with perforated lids (NC 2010NC (Norma Cubana). 2010. Apicultura. Varroosis. Diagnóstico Veterinario. Oficina Nacional de Normalización, La Habana, Cuba.). They were placed in 30x20x10 cm cardboard boxes and placed in a total visibility incubator (Stuart Scientific Incubator SI60) at 34oC. At the beginning of the hatching process, cells were opened and the interior and drones were examined with the help of a tweezer and a simple magnifying glass with 4x magnification. These indexes were calculated following Verde et al. (2013)Verde, M., Demedio, J. & Gómez, T. 2013. Apicultura. Salud y Producción. Tomo II. Guía técnica para el apicultor. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-21-9, p. 208. using the following formula:

 
 Mean invasion extension (E.I.m) = (Total parasitized cells/total examined cells) x 100  
 

 
 Mean invasion intensity (I.I.m) = (Total mites/total parasitized cells).  
 

Data was processed by Statgraphics, version 5.1 (Statistical Graphics Corp 2000Statgraphics Plus. 2000. Version 5.1 [Windows], Available: http://wwwstatgraphics.com/statgraphics/statgraphics.nsf/pd/pdpricing.):

  • Descriptive statistics, for morphometric indicators and infestation indexes

  • Comparison of means for the weight of parasitized and non-parasitized drones

  • Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.) to compare all biometric parameters among the three apiaries

  • Simple regression analysis (cell diameter - PZ; I.I. - PZ; I.I. - LZ).

To compare the percentage values, a comparison of proportions was performed (Compaprop).

Results and Discussion

Mean diameter of cells in SJ apiary was superior to that of the commercial apiaries (table 1). As in addition to geographical proximity, most of the queens of the latter come from the CCR, it is unlikely that this difference and that between the T1 and T2 apiaries is due to genetic factors. Rather, it can be attributed to the way bees are forced to build these cells. In the CCR, drone rearing is favored in parental hives with naturally manufactured drone combs. However, in commercial apiaries, this type of cell is built on sheets for workers of less stamping and less, in lower marginal areas of these combs.

 
Table 1.  Mean diameter of drone cells in the three apiaries
IndicatorsSJ apiary T1 apiary T2 apiary
Number of cells, N*404040
Means, mm 6.77a6.48b6.61c
SD 0.160.360.31
SE ±0.020.060.05
CV (%) 2.335.644.62

* Each measuring (40) corresponded to four segments of 10 cells

Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.): P ˂ 0.05

Different letters indicate significant differences

 

These measures could be taken as a baseline for comparison in the absence of antecedents. Although reduction and variability has been reported in the diameter of worker cells, when bees are induced to work on sheets that do not have their own stamping dimensions (Hall et al. 2015Hall, H.G., Zettel-Nalen, C. & Ellis, J.D. 2015. African Honey Bee: What You Need to Know. Electronic Data Information Source Publication ENY-114 (MG113), Institute of Food and Agricultural Sciences Extension, University of Florida, U.S.A., Available: https://edis.ifas.ufl.edu/mg113, [Consulted: July 4th, 2017]. and Sanabria et al. 2015 Sanabria, J.L., Demedio, J., Pérez, T., Peñate, I., Rodríguez, D. & Lóriga, W. 2015. "Índices de infestación por Varroa destructor en colmenas sin medidas de control". Revista de Salud Animal, 37(2): 118-124, ISSN: 2224-4700.), cell by cell measurement and knowing its origin is required, as well as more precise instruments. The external diameter has, in addition of an identifying value, the advantages of being a highly heritable genetic trait, like other morphological ones (Guzmán-Novoa 2012Guzmán-Novoa, E. 2012. Manual para la cría de abejas reinas. Programa Nacional de Apicultura del INIFAP, SAGARPA. p. 39, Available: https://www.buenastareas.com/ensayos/Manual-Para-La-Cria-De-Abejas/2175540.html.) and easy to measure. Meanwhile, the environmental influence on cell capacity, caused by aging and the accumulation of residues in each rearing cycle, has been routinely evaluated based on the management of the rearing chamber and the coloration of combs (Verde et al. 2013Verde, M., Demedio, J. & Gómez, T. 2013. Apicultura. Salud y Producción. Tomo II. Guía técnica para el apicultor. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-21-9, p. 208.).

Body mean lengths drones at birth (table 2) are between 15.40 ± 0.70 mm and 15.57 ± 0.66 mm, the highest value corresponding to samples obtained from the SJ apiary.

 
Table 2.  Mean length of drone body at birth, in each apiary
IndicatorsSJ apiary T1 apiary T2 apiary
Number of drones, n1 0289821 006
Mean length, mm 15.57a15.40b15.44b
SD0.660.700.70
SE±0.0200.0220.022
CV, % 4.264.524.53

Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.)

Different letters indicate significant differences (P ˂ 0.05)

 

There is little history of this indicator in drone rearing. Arias et al. (2006)Arias, M.C., Rinderer, T.E. & Sheppard, W.S. 2006"Further characterization of honey bees from the Iberian Peninsula by allozyme, morphometric and mtDNA haplotype analyses". Journal of Apicultural Research, 45(4): 188-196, ISSN: 0021-8839, DOI: https://doi.org/10.1080/00218839.2006.11101346. reported a range of 15-17 mm in hives in Spain, in which the values of the present study are included. Ocaña-Nápoles (2014)Ocaña-Nápoles, L. 2014. Caracterización morfobiométrica de zánganos de Apis mellifera L. en un apiario de producción de la provincia de Mayabeque. Trabajo de Curso. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 27. determined, in the same area, a minimum value of 14 mm in yellow and intermediate color flying drones, and a maximum of 18 mm, in intermediate and black ones. These results agree with the European origin of the Cuban native bee (Pérez-Morfi and Pérez-Piñeiro 2018 Pérez-Morfi, A. & Pérez-Piñeiro, A. 2018. Experiencias sobre crianza y selección en la apicultura cubana. Memorias del XIII Congreso de la Federación Latinoamericana de Apicultura (FILAPI). 2-5 de agosto de 2018, Montevideo, Uruguay, p. 278.) and show no clear difference between months. On the other hand, the effects overlap, so that samples for each month, to a large extent, must correspond to cells taken in the previous month, a fact that is often obviated when trying to establish cause-effect relationships.

The greater mean body lengths of drones in the SJ apiary in comparison with the T1 and T2 apiaries contribute to the greater dimensions of cells and a better zootechnical management in the former. T1 and T2 apiaries are the subject of poor zootechnical attention, appreciated in the darker and aged combs. This factor results in a reduction in the size of individuals raised in their cells. A similar effect was manifested in wings and has been recognized in the breeding of workers (Verde et al. 2013Verde, M., Demedio, J. & Gómez, T. 2013. Apicultura. Salud y Producción. Tomo II. Guía técnica para el apicultor. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-21-9, p. 208.). In this same SJ apiary, Pérez-Hernández (2009)Pérez Hernández, A. 2009. Índices de infestación por Varroa destructor y su relación con las características biométrico moleculares de Apis mellifera y el mecanismo defensivo ANF, en un CCR. MSc. Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 60. determined means of 5.37 ± 1.5 mm and 5.35 ± 1.1 mm in cells of workers, all in correspondence with values ​​described for European bees. When analyzing the factors that influenced these results, these authors refer to honeycomb aging as the main environmental component that reduced the dimensions of the emerging individuals. However, a similar effect cannot be discarded, reported by Hall et al. (2015)Hall, H.G., Zettel-Nalen, C. & Ellis, J.D. 2015. African Honey Bee: What You Need to Know. Electronic Data Information Source Publication ENY-114 (MG113), Institute of Food and Agricultural Sciences Extension, University of Florida, U.S.A., Available: https://edis.ifas.ufl.edu/mg113, [Consulted: July 4th, 2017]. in cells infested by V. destructor.

In the same way that cell dimensions (Sanabria 2007Sanabria, J. L. 2007. Índices de infestación, estatus racial y expresión de mecanismos de resistencia en colmenas sin control antiVarroa. PhD Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 115.) are influenced by the fact that the bee must act on sheets with different patterns to their measurements, their cells do not correspond to the natural ones (Sanford and Hall 2005Sanford, M. & Hall, H. 2005. African Honey Bee: What You Need to Know. Available: http://edis.ifas.ufl.edu/BODY_MG113, [Consulted: March 13th, 2011].). In the SJ apiary (CCR), drone cells are found in naturally constructed combs, without having stamped sheets as a base. This helps to explain why they reach larger dimensions with respect to commercial apiaries (T1 and T2).

When comparing the results in the three months of study, differences were appreciated between December and January. However, both months did not differ from November (table 3), which is attributed to the age of the combs.

 
Table 3.  Mean length of drones per months
Statistics NovemberDecemberJanuary
Number of drones, N9809911 045
Mean length, mm 15.48ab15.49a15.42b
SD 0.720.670.68
CV, % 4.644.304.43

Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.)

Different letters indicate significant differences P ˂ 0.05

 

Pérez Hernández (2014)Pérez Hernández, A. 2014. Índices de infestación por Varroa destructor y mecanismos de defensa, y su correspondencia con la supuesta condición de “europeas” y selectas de las colmenas en un Centro Genético de Producción de abejas reinas. PhD Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 101. observed that the forewing length of Cuban worker bees (9.55-9.70 mm) exceed those reported for American ecotypes of European ancestors (Uribe et al. 2003Uribe, R., Guzmán-Novoa, G., Hunt, G., Correa, B. & Zozaya, R. 2003. "Efecto de la africanización sobre la producción de miel, comportamiento defensivo y tamaño de las abejas melíferas (Apis mellifera L.) en el Altiplano Mexicano". Veterinaria México, 34(1): 47-59, ISSN: 0301-5092 ), which confirms the first and most important observations made in Cuba (Díaz-Millán 1981Díaz-Millán, M.E. 1981. "Características morfológicas de la abeja (Apis mellifera) en las diferentes regiones de Cuba, donde se seleccionarán colmenas para constituir apiarios de reserva". Agrotecnia de Cuba, 13(1): 8-17, ISSN: 2414-4673, 0568-3114.). Similar performance is to be expected in drones, clearly larger than Africanized ones. Despite the high heritability of this trait (Guzmán-Novoa 2012Guzmán-Novoa, E. 2012. Manual para la cría de abejas reinas. Programa Nacional de Apicultura del INIFAP, SAGARPA. p. 39, Available: https://www.buenastareas.com/ensayos/Manual-Para-La-Cria-De-Abejas/2175540.html.), possible environmental influences are not excluded, especially the aging of the brood chamber and the reduction of body and its appendages (Verde et al. 2013Verde, M., Demedio, J. & Gómez, T. 2013. Apicultura. Salud y Producción. Tomo II. Guía técnica para el apicultor. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-21-9, p. 208. and Hall et al. 2015Hall, H.G., Zettel-Nalen, C. & Ellis, J.D. 2015. African Honey Bee: What You Need to Know. Electronic Data Information Source Publication ENY-114 (MG113), Institute of Food and Agricultural Sciences Extension, University of Florida, U.S.A., Available: https://edis.ifas.ufl.edu/mg113, [Consulted: July 4th, 2017]. ).

Table 4 shows the mean length of the right forewing between 11.31 ± 0.46 mm and 11.37 ± 0.48 mm, without a significant superiority, in the SJ apiary.

 
Table 4.  Mean length of the right forewing of drones at birth per apiaries
IndicatorsSJ apiary T1 apiaryT2 apiary
Total wings500500500
Mean length, mm 11.3711.3511.31
SD 0.480.480.46
SE ±0.0210.0210.021
CV, % 4.244.214.10

Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.): P ˂ 0.05 (n.s.)

 

In Cuba, there is no history of published studies, in which wing dimensions of drones are determined. Díaz-Millán (1981)Díaz-Millán, M.E. 1981. "Características morfológicas de la abeja (Apis mellifera) en las diferentes regiones de Cuba, donde se seleccionarán colmenas para constituir apiarios de reserva". Agrotecnia de Cuba, 13(1): 8-17, ISSN: 2414-4673, 0568-3114. carried out the most extensive and documented morphometric evaluations in Cuba, but all were conducted in worker bees. Studies of Voroshilov (2008)Voroshilov, U. 2008. Determinación del estatus racial y parasitológico (varroosis) de colmenas (Apis mellifera L.), ante la amenaza de la africanización. Diploma Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 71. and Pérez Hernández (2014)Pérez Hernández, A. 2014. Índices de infestación por Varroa destructor y mecanismos de defensa, y su correspondencia con la supuesta condición de “europeas” y selectas de las colmenas en un Centro Genético de Producción de abejas reinas. PhD Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 101. did not considered the males either. It is significant that, in all these studies, the wings of workers reached dimensions in the range of those of Europe (Arias et al. 2006Arias, M.C., Rinderer, T.E. & Sheppard, W.S. 2006"Further characterization of honey bees from the Iberian Peninsula by allozyme, morphometric and mtDNA haplotype analyses". Journal of Apicultural Research, 45(4): 188-196, ISSN: 0021-8839, DOI: https://doi.org/10.1080/00218839.2006.11101346.) or exceeded them. This result contributes to refute the speculation about the presence of the Africanized bee in Cuba (Galindo-Cardona 2013Galindo-Cardona, A. 2013. "Especies Invasoras. Apis mellifera L., de África vinieron todas". Boletín de la Sociedad Entomológica Argentina, 23(1): 3-4, ISSN: 1666-4612.).

The mean weight of drones at birth (table 5) is between 190.67 mg and 200.13 mg, with the lowest values in the T1 apiary and the tendency to supremacy in SJ.

 
Table 5.  Mean weight of drones at birth per apiaries
IndicatorsSJ apiary T1 apiaryT2 apiary
Number of drones, N 1,0279821,065
Mean weight, mg 200.13a190.67b198.14a
SD 27.4430.0531.98
SE±0.860.960.98
CV, % 13.7115.7616.14

Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.)

Different letters indicate significant differences P ˂ 0.05

 

It is recognized that, as the size of the brood comb cell increases, an increase of the weight of the emerging drone is obtained under the given conditions. A positive correlation (P ˂ 0.10), but weak, was observed between the diameter of the brood cells and the weight of drones at birth (table 6), mainly attributed to the mentioned environmental effects. The greatest weight differences were observed between the SJ and T1 apiaries, but it was not possible to determine the number of cycles developed in the sampled combs. In Spain, Arias et al. (2006)Arias, M.C., Rinderer, T.E. & Sheppard, W.S. 2006"Further characterization of honey bees from the Iberian Peninsula by allozyme, morphometric and mtDNA haplotype analyses". Journal of Apicultural Research, 45(4): 188-196, ISSN: 0021-8839, DOI: https://doi.org/10.1080/00218839.2006.11101346. reported a mean similar to November (200 mg), also in drones at birth. Meanwhile, Bande et al. (2008)Bande, J.M., Verde, M. & Leal, A. 2008. Manual de Apicultura. Curso Consejo Científico Veterinario. La Habana, Cuba, p. 38., in Cuba, obtained a mean of 280.12 mg, but from already fed individuals. This result is superior to that indicated by Ocaña-Nápoles (2014)Ocaña-Nápoles, L. 2014. Caracterización morfobiométrica de zánganos de Apis mellifera L. en un apiario de producción de la provincia de Mayabeque. Trabajo de Curso. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 27. , also for flying drones (233 mg) in the area of San José de las Lajas.

 
Table 6.  Relationship between cell diameter and drone weight
Independent variable Cell diameter
Dependent variable Drone weight
ANOVAP= 0.086 (˂ 0.10)
Coefficient of correlation0.091
R20.83%
SE±21.60
 

Although in appearance, this result would be in contradiction with the previous ones, it should be considered that it includes all cells, where different effects overlap, and some are opposite. Since it is not possible to determine the internal diameters, larger cells may be older and, therefore, have their capacity decreased. In addition, the intensity of parasitization by Varroa also interacts and results in a distorting effect.

There does not seem to be a clear explanation for the differences in mean weight of drones between November and December-January (table 7).

 
Table 7.  Mean weight of drones at birth per months
IndicatorsNovemberDecemberJanuary
Number of drones 9799911 104
Mean weight, mg 203.56a191.57b194.44c
SD 32.5628.6028.13
SE ±1.040.910.85
CV, % 15.9914.9314.46

Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.)

Different letters indicate significant differences P ˂ 0.05

 

It is probable that this difference expresses the result of interactions among several factors, such as the quantity and quality of food. In turn, they depend, for their production, on the reserves of bee bread, the entry of freshly harvested pollen and the availability of honey or nectar. At the same time, the production of these foods is conditioned by the numbers of foraging and nurse bees. As all these factors are highly variable and their status may reflect prior deficiencies or imbalances, it is extremely difficult to determine the causes in a short-term, specific study. To this should be added the fact that the production of drones does not follow the same patterns as that of workers and is more dependent on the abundance of food and the time of year (Verde et al. 2012Verde, M., Gómez, T. ( Demedio J. 2012. Salud Apícola. Tomo I. Generalidades. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-15-8, p. 207.).

All drones examined at birth (3 071) were black. It is surprising that Ocaña-Nápoles (2014)Ocaña-Nápoles, L. 2014. Caracterización morfobiométrica de zánganos de Apis mellifera L. en un apiario de producción de la provincia de Mayabeque. Trabajo de Curso. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 27. has determined, in the same area, 60% intermediate color, 18% black and 22% yellow, but in individuals captured at random within the hive. In the absence of paternal inheritance in drones, the explanation should be in the change of queens, which is carried out at least once a year, although it is necessary to deepen the matter.

The extent of invasion in this brood was high, to the extent that its mean values ​​exceeded 70%, in SJ as in the hives of T1 and T2 (table 8). These values ​​are at the level of those determined in 1996-1997 by Demedio (2001)Demedio, J.L. 2001. La varroosis de las abejas en una zona de la provincia de La Habana. Agente etiológico, índices de infestación y control biotécnico y químico. PhD Thesis. Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque. at the beginning of the epizooty of varroosis, in San José de las Lajas municipality. They are also consistent with reports by Sanabria (2007)Sanabria, J. L. 2007. Índices de infestación, estatus racial y expresión de mecanismos de resistencia en colmenas sin control antiVarroa. PhD Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 115. and Sanabria et al. (2015) Sanabria, J.L., Demedio, J., Pérez, T., Peñate, I., Rodríguez, D. & Lóriga, W. 2015. "Índices de infestación por Varroa destructor en colmenas sin medidas de control". Revista de Salud Animal, 37(2): 118-124, ISSN: 2224-4700., also in the same area. Apparently, the situation is unusual because then, the first contact of the local bee with the parasite occurred. Meanwhile, by 2016, there was a history of coexistence. According to some criteria (Pérez-Morfi and Pérez-Piñeiro 2018 Pérez-Morfi, A. & Pérez-Piñeiro, A. 2018. Experiencias sobre crianza y selección en la apicultura cubana. Memorias del XIII Congreso de la Federación Latinoamericana de Apicultura (FILAPI). 2-5 de agosto de 2018, Montevideo, Uruguay, p. 278.), the current bees are descendants of those that survived the initial impact of the mite, a result of natural selection, and the subsequent work of the selection and improvement program that continues today. Apparently, it is not appropriate to talk about natural selection in intensive beekeeping.

 
Table 8.  Extent and invasion intensity per apiaries
IndicatorsSJT1T2Total
Examined cells 1,0251,0001,0463,071
Parasitized cells 7497567872,292
Mean E.I., % - Compaprop73.0775.6075.2474.63
Total mites1,9792,1682,3066,453
I.I. (Mean) - Duncan test2.64a2.87b2.93b2.81

Comparison of proportions: F= 1.01 n.s.

Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.): P ˂ 0.05

Different letters indicate significant differences

 

The current high values could be explained by the scarcity of this type of breeding in the evaluated months, which, together with its greater and longer attractiveness for the founding females (Granadillo 2009Granadillo, N. 2009. Índices de infestación y reproducción del ácaro Varroa destructor en colmenas de abejas africanizadas. Diploma Thesis. Venezuela.), results in a high percentage of parasitized cells. Drijfhout et al. (2005)Drijfhout, K., Kochansky, J., Lin, F. & Calderone, N.W. 2005. " Components of Honeybee Royal Jelly as deterrents of the Parasitic Varroa Mite, Varroa destructor". Journal of Chemical Ecology, 31(8): 1747-1764, ISSN: 1573-1561, DOI: https://doi.org/10.1007/s10886-005-5925-6. observed that varroa mites show a preference for drone brood up to nine times greater, and that royal jelly exerts a deterrent effect on queen cells. Especially for CCR, these situations should call attention to the need to apply an organic treatment strategy that, due to its safety and efficacy (Reyes 2016Reyes, F. 2016. Efectividad de cuatro acaricidas en el control del ácaro (Varroa destructor) en abejas (Apis mellifera L.). MSc. Thesis. Universidad Nacional Agraria, Lima, Perú, p. 88. ), allows these indexes to be reduced.

In the search for a possible effect of the parasite on the morphological parameters of drones at birth, invasion intensity is the quantitative indicator that allows determining a possible influence. However, the combination of both offers an evaluative criterion of the severity of the parasitic manifestation, as it is a cloistered host that is affected, at this stage, only by the founding females and their offspring.

As can be observed, invasion intensity was lower in the SJ apiary, although it should be considered that the mean difference does not exceed unity, that is, an individual. Something similar can be seen in the analysis per months (table 9). Despite a specific drop that is difficult to explain, in December (one sampling), November and January, the same values and mean invasion intensity are presented, although with statistical differences. Due to the effect, they should not significantly differ, as they do not even reach half a unit.

 
Table 9.  Invasion extension (mean) and invasion intensity (mean) of V. destructor per months
IndicatorsNovemberDecemberJanuary Quarterly Totals
Examined cells 9801 0081 0833 071
Parasitized cells 7527118282 291
Mean E.I., % 76.73a70.53b76.45a74.60
Total mites 2 2241 8532 3766 453
I.I. (Mean)2.96a2.61b2.87a2.82

Comparison of proportions: F= 6.55**

Multiple range test (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.): P ˂ 0.05

Different letters in the same line indicate significant differences

 

By taking invasion intensity as an independent variable and the morphometric parameters of drones at hatching (body length and weight) as dependent variables, a weak or non-significant relationship was determined (tables 10 and 11).

 
Table 10.  Correlation between invasion intensity and drone weight at hatching
Independent variable Invasion intensity
Dependent variable Drone weight at hatching
ANOVAP=0.48 (˃0.10) non-significant relationship among variables
Coefficient of correlation0.013
R20.016%
SE30.17
 

 
Table 11.  Correlation between invasion intensity and drone length
Independent variable Invasion intensity
Dependent variable Drone length
ANOVAP= 0.64 (˃ 0.10)
Coefficient of correlation= 0.008
R2= 0.007 %
SE= 0.069
 

It is evident that the relatively low general mean load of parasites per cell did not significantly influence mean weight and length of newborn individuals. However, Getchev (1995)Getchev, I. 1995. "Effects of parasitism by Varroa jacobsoni on morphometrics of Apis mellifera worker honey bees”. Veterinarski Archiv, 65(6): 193-197. observed a weight loss between 11 and 19% according to the infestation rate, which causes a decrease in their flight capacity. This situation depends on the number of mother mites, although Rosenkranz et al. (2010)Rosenkranz, P., Aumeier, P. & Ziegelmann, B. 2010. "Biology and control of Varroa destructor”. Journal of Invertebrate Pathology, 103: S96-S119, ISSN: 0022-2011, DOI: https://doi.org/10.1016/j.jip.2009.07.016. stated that a single female of V. destructor can produce a mean loss of 7% of the bee weight. Although mites cause a significant reduction of weight and size of workers, a similar loss was not observed in the results with the drones of the current study. Likewise, it was manifested when comparing mean values ​​of this parameter (table 12) with the inclusion of all the parasitized cells.

 
Table 12.  Comparison between mean weight of hatched drones from parasitized and non-parasitized cells
IndicatorsParasitized cellsNon-parasitized cells
Mean weight, mg204.00200.00
SD18.6226.57
SE±2.34 2.53

Comparison of means: N= 180; p = 0.41. (n.s.)

 

The result was different when comparing the weights of hatched individuals from cells with 5-6 mites, but not with 3-4 mites and those not parasitized (tables 13 and 14).

 
Table 13.  Comparison between mean weight of cells parasitized with 3-4 mites and the non-parasitized ones
IndicatorsParasitized cells (3-4 mites)Non-parasitized cells
Mean weight, mg199.75200.00
SD21.1921.69
SE±1.921.96

Comparison of means: N= 122; p= 0.54 n.s.

 

 
Table 14.  Comparison between mean weight of drones parasitized with 5-6 mites and the non-parasitized ones
IndicatorsParasitized cells (5-6 mites)Non-parasitized cells
Mean weight, mg 188.04a200.00b
SD22.4517.09
SE±3.64 2.77

Comparison of means: N= 38; p= 0.005

 

It was confirmed that, to produce a significant effect of reduction in the morphometric parameters under the conditions of this study, there must be an invasion intensity superior to 4. However, it is likely that the concurrence of other factors of a nutritional or biological nature may promote measurable quantitative effects, with lower infestation rates.

An already known effect of reducing the weight of worker bees when they hatch is visible, which is the result, among other factors, of the spoilage action of adult females and juvenile stages of the mite. In this case, it is evident in drones, which breeding is more attractive and leads to greater reproductive success (Granadillo 2009Granadillo, N. 2009. Índices de infestación y reproducción del ácaro Varroa destructor en colmenas de abejas africanizadas. Diploma Thesis. Venezuela.), in addition to a proven harmful action on the immune system (Ramsey 2018Ramsey, S. 2018. The acari varroa feeds mainly of the fatty corporal fabric of the melliferous bee. PhD Thesis. University of Maryland, Maryland, U.S.A., p. 143. and Larsen et al. 2019Larsen, A., Reynaldi, F.J. & Guzmán-Novoa, E. 2019. "Bases del sistema inmune de la abeja melífera (Apis mellifera). Revisión Bibliográfica". Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 10(3): 705-728, ISSN: 2448-6698, DOI: https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i3.4785.). This fact is of special interest in the paternal hives from the CCR, and this is because, besides drone breeding is favored, the application of varroicidal treatments is prohibited, even those accepted by the requirements of organic beekeeping (MINAG 2013MINAG (Ministerio de la Agricultura). 2013. Programa de mejoramiento genético de la abeja Apis mellifera con abejas localmente adaptadas al ácaro Varroa destructor II. CIAPI, Cuba, p. 22.).

Morphological determinations indicate that they are drones of European lineage and a negative influence of parasitism by V. destructor mite was verified. High infestation rates were found in commercial hives, and most alarming, in paternal hives of a CCR. They were favored by their naturally abundant presence and the non-application of organic treatment, despite being accepted by the rigorous requirements established by the beekeeping production of this category.

The studied area lacks studies that are in correspondence with the value that must be restored to male bees. These results are just one step on the path to biometric characterization of drones and the factors that affect them. A larger-scale study is required, in which drones of the country are characterized, including physiological parameters such as sperm counts and their relationship with the quality of the queens produced in multiplying centers, without omitting their subsequent performance in the production hives.

 
 
 

 

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Received: 22/12/2020

Accepted: 17/02/2021

 
 

Conflict of interest: The authors declare that there are no conflicts of interests among them

Author´s contribution: Leyanis Ocaña Nápoles: Experimental design, conducting the experiment, writing the manuscript.Anisley Pérez Hernández: Conducting the experiment, manuscript revision. Tamara Fernández Gómez: Data analysis, bibliography review. Jorge Demedio Lorenzo: Original idea, experimental design, writing the manuscript.

 

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Ciencia Animal
 
Parámetros biométricos de zánganos neonatos de la abeja melífera (Apis mellifera L.) y factores que los afectan en colmenas de Mayabeque, Cuba
 

iDLeyanis Ocaña

iDAnisley Pérez

iDTamara Fernández

iDJ. Demedio*✉:

 

Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez” (UNAH). Apartado Postal 18-19, CP 32700, San José de Las Lajas, Mayabeque, Cuba

 

Resumen

Para determinar los parámetros biométricos de los zánganos de Apis mellifera L. al nacer y los factores que los afectan, se desarrolló un estudio en tres apiarios del municipio San José de las Lajas, que comprendió un muestreo mensual de 10 colmenas/apiario en noviembre y diciembre de 2015 y en enero de 2016. En cada colmena se examinaron 50 individuos al nacer, a los que se les determinó el peso en el nacimiento, la longitud del cuerpo y del ala anterior derecha y el color. Se precisó la extensión e intensidad de invasión por Varroa destructor. El peso y las dimensiones de los zánganos coincidieron con los de razas europeas, y en ellos influyó el apiario de procedencia, mes de muestreo e intensidad de infestación.

Palabras clave: 
Apis mellifera; zánganos; biometría; varroosis.
 
 
 

La abeja melífera (Apis mellifera L.) como insecto polinizador desempeña una función esencial en los ecosistemas. Aproximadamente, 90 % de las plantas silvestres y un tercio de las alimenticias que consume el hombre dependen de su polinización. Se ha calculado que el valor económico de la labor de polinización de las abejas, solo para la agricultura, podría estar en torno a los 500 mil millones de USD anuales en todo el mundo. Esta actividad representa una fuente importante de alimento y medicamentos naturales para el hombre, sin subestimar el valor comercial que alcanzan la miel, la cera, el polen, el propóleo y la jalea real (MITECO 2019MITECO (Ministerio para la Transición Ecológica y el Reto Demográfico, España). 2019. Borrador de plan de acción nacional para la conservación de los polinizadores. Versión 18 de enero de 2019, p. 73, Available: https://www.miteco.gob.es/es/biodiversidad/participacion-publica/borradorplanpolinizadores_tcm30-487605.pdf.).

En Cuba, la tecnología de polinización de cultivos con abejas apenas se practica, y el objetivo fundamental de la apicultura es la obtención de los productos de la colmena, sobre todo de la miel. Su importancia como actividad generadora de exportaciones ha impulsado avances técnicos de vanguardia a nivel mundial, sobre la base de la profesionalidad de los apicultores, el ordenamiento territorial y el manejo integrado de la salud, que excluye el uso de medicamentos y desarrolla desde hace años un programa nacional de selección y mejoramiento genético (MINAG 2002MINAG (Ministerio de la Agricultura). 2002. Programa de mejoramiento genético de la abeja Apis mellifera Lcon abejas localmente adaptadas al ácaro Varroa destructor I. CIAPI, Cuba, p. 8., 2013MINAG (Ministerio de la Agricultura). 2013. Programa de mejoramiento genético de la abeja Apis mellifera con abejas localmente adaptadas al ácaro Varroa destructor II. CIAPI, Cuba, p. 22. y Pérez-Morfi y Pérez-Piñeiro 2018 Pérez-Morfi, A. & Pérez-Piñeiro, A. 2018. Experiencias sobre crianza y selección en la apicultura cubana. Memorias del XIII Congreso de la Federación Latinoamericana de Apicultura (FILAPI). 2-5 de agosto de 2018, Montevideo, Uruguay, p. 278.).

Estos progresos se han obtenido con una abeja híbrida procedente de razas europeas, sobre todo de A. mellifera mellifera y A. mellifera ligustica, a pesar de la presencia del peligroso ácaro Varroa destructor desde hace 25 años. No obstante, las posibilidades de su mejora no están agotadas y el riesgo de introducción de la abeja africanizada es permanente, y no solo accidental, por lo que constituye una amenaza ambiental, social y económica que requiere un constante monitoreo. Los estudios morfométricos son métodos de diagnóstico rápidos y eficaces para descartar la presencia de dichas abejas, más aún en Cuba, que está rodeada de territorios en los que existen estos híbridos altamente defensivos con gran poder de expansión (Moreira et al. 2017Moreira, S.B.L.C., Sampaio, G., Alcântara, H., Alves, E., Santiago, D. & De Holanda J. 2017. “Infestação do ácaro Varroa destructor em colônias de abelhas africanizadas (Apis mellifera L.) no Semiárido potiguar, Nordeste do Brasil”. Revista Verde de Agroecologia e Desenvolvimento Sustentável, 12(1): 143-149, ISSN: 1981-8203, DOI: http://dx.doi.org/10.18378/rvads.v12i1.4845., Graciano 2018Graciano, L.A. 2018. Niveles de infestación de Varroa destructor (Mesostigmata: Varroidae) en abejas africanizadas (Apis mellifera scutellata hib). MSc. Thesis. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Medellín, Colombia, p. 87. y Urbina et al. 2019Urbina, R.A., Utrera-Quintana, F., Castillo-González, F., Livera-Muñoz, M., Benítez-Riquelme, I., Villa-Mancera, A.E., Hernández-Hernández, J.E. & Silva-Rojas, H.V. 2019. "Valoración del origen africanizado en la integración de una población experimental de Apis mellifera L". Revista Fitotecnia Mexicana, 42(2): 111-118, ISSN: 0187-7380.). A pesar de las especulaciones acerca su presencia en la isla (Galindo-Cardona 2013Galindo-Cardona, A. 2013. "Especies Invasoras. Apis mellifera L., de África vinieron todas". Boletín de la Sociedad Entomológica Argentina, 23(1): 3-4, ISSN: 1666-4612.), no existe informe alguno que avale dicha suposición.

Los zánganos aportan el mayor porcentaje de características genotípicas y fenotípicas. Se desarrollan en celdas más grandes que las obreras, y nacen a los 24 días de la puesta. Para ellos es clave el centro de crianza de abejas reinas, de los que existen más de 60 en Cuba (APICUBA 2019APICUBA (Empresa Apícola Cubana). 2019. Informe Resumen Balance de Trabajo del Año 2019 y Objetivos 2020. Ministerio de la Agricultura, La Habana, Cuba, p. 17.). No obstante a lo anterior, estos sementales han recibido escasa atención desde el punto de vista investigativo (Bande et al. 2008Bande, J.M., Verde, M. & Leal, A. 2008. Manual de Apicultura. Curso Consejo Científico Veterinario. La Habana, Cuba, p. 38. y Ocaña-Nápoles 2014Ocaña-Nápoles, L. 2014. Caracterización morfobiométrica de zánganos de Apis mellifera L. en un apiario de producción de la provincia de Mayabeque. Trabajo de Curso. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 27. ). Los zánganos europeos poseen un cuerpo muy voluminoso y su peso puede alcanzar los 230 mg, y entre 15 y 17 mm de longitud (Pasini y Falda 2003Pasini, B. & Falda, M.T. 2003. L´allevamento d´apiregine. Una per tutte...tutte per una. Unione Nazionale Associazione Apicultori Italiani (U.N.A.API.), pp. 31-53. ). Los africanizados son más pequeños (Guzmán-Novoa et al. 2011Guzmán-Novoa, E., Correa, B.A., Espinosa, M.L.G., Guzmán, N.G. 2011. "Colonización, impacto y control de las abejas melíferas africanizadas en México". Veterinaria México, 42(2): 149-178, ISSN: 0301-5092.), pero más veloces. Están presentes durante todo el año y producen casi 30 % más de espermatozoides (Hernández 2019Hernández, C.U. 2019. Determinación de la africanización de las abejas melíferas (Apis mellifera L.) de la Comarca Lagunera. Diploma Thesis. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Coahuila, México, p. 51.).

Se ha informado que entre los factores ambientales más importantes que pueden reducir las dimensiones y el peso de las abejas al nacer está la disminución de la capacidad de las celdas de cría por envejecimiento de los panales (Sanabria et al. 2015 Sanabria, J.L., Demedio, J., Pérez, T., Peñate, I., Rodríguez, D. & Lóriga, W. 2015. "Índices de infestación por Varroa destructor en colmenas sin medidas de control". Revista de Salud Animal, 37(2): 118-124, ISSN: 2224-4700.) y la parasitación por el ácaro Varroa destructor durante el período de operculación (Guzmán-Novoa y Correa 2012Guzmán-Novoa, E. & Correa, B. 2012. Patología, diagnóstico y control de las principales enfermedades y plagas de las abejas melíferas. Ed. Imagen Editorial Yire. Ciudad de México, México, p. 165. y Ramsey 2018Ramsey, S. 2018. The acari varroa feeds mainly of the fatty corporal fabric of the melliferous bee. PhD Thesis. University of Maryland, Maryland, U.S.A., p. 143.). Aunque Cuba mantiene desde hace años un eficiente programa de manejo integrado de la salud apícola, que excluye el uso de tratamientos químicos (APICUBA 2019APICUBA (Empresa Apícola Cubana). 2019. Informe Resumen Balance de Trabajo del Año 2019 y Objetivos 2020. Ministerio de la Agricultura, La Habana, Cuba, p. 17.), la varroosis sigue siendo el problema principal a nivel mundial (OIE 2015OIE (World Organisation for Animal Health). 2015. Infestación de las abejas melíferas por Varroa spp. (Varroosis). In: Código Sanitario para los Animales Terrestres. 15th Ed. Ed. Organización Mundial de Sanidad Animal. París, Francia, ISBN: 92-9044-679-X.). A partir de estos antecedentes, esta investigación se propuso determinar parámetros biométricos de zánganos al nacer y los factores que los afectan.

Materiales y Métodos

El estudio se desarrolló en tres apiarios de la provincia Mayabeque. Uno del municipio San José de las Lajas (SJ) y dos de la localidad de Tapaste (T1 y T2), de dicho municipio. El apiario SJ es un apiario auxiliar del Centro de Cría de Reinas “Los Pinos” (CCR). Cuenta con 20 colmenas a dos cuerpos, en buen estado, que suministran panales con polen o cría cuando se requiere. Los apiarios T1 y T2 han mantenido una composición de 20 colmenas cada uno, cuyo objetivo es la producción de miel.

Aunque estos apiarios tuvieron como rendimiento una productividad media de 40 kg/colmena, el estado de sus cámaras de cría evidenció panales ennegrecidos por envejecimiento. Estos apiarios se escogieron por no ser focos de enfermedades infecciosas y por tener facilidades de acceso y protección. En todas las colmenas se realiza el cambio anual de reinas.

De cada apiario se trabajaron 10 colmenas, a dos cuerpos y con buen estado de fortaleza. Como requisito las colmenas debían poseer cría de zánganos con ojos rosados, a unos cuatro o cinco días de su eclosión. En cada colmena se midió el diámetro de las celdas de zángano y se cortó un fragmento de panal (10x10 cm) de esta cría para su traslado al laboratorio y concluir su desarrollo en una incubadora.

Se trabajó con un total de 50 zánganos por colmena al momento de nacer. Se llevó a cabo un muestreo mensual durante noviembre y diciembre de 2015 y enero de 2016. A los zánganos recién emergidos se les determinó la longitud del cuerpo (LZ) y del ala anterior, el peso (PZ), el color y la extensión e intensidad de invasión (E.I. e I.I.) por Varroa destructor. Para ello se examinó la superficie de los individuos y el interior de las celdas correspondientes en un microscopio estereoscópico.

Diámetro de las celdas. Se seleccionó un panal por colmena de las 10 utilizadas del centro de la cámara de cría. Se midieron 10 celdas por ambas caras en línea para promediar y reducir el error hasta resultar cuatro mediciones por colmena. La medición se realizó con una regla especial del Programa Nacional para el Control de la Abeja Africanizada de México (SARH-USDA 1986SARH-USDA. 1986. Regla para la medición del diámetro de las celdas de cría de obreras. Programa Conjunto México-EE.UU para el control de la abeja africanizada. Available: http://www.sat.gob.mx/sitio_internet/asistencia_contribuyente/información.).

Longitud de los zánganos. Para determinar la longitud del cuerpo de los zánganos se utilizó un pie de rey mecánico.

Longitud del ala anterior derecha. Se tomaron 25 alas de zánganos por colmena. Se desprendieron con los dedos y se fijaron con esmalte comercial transparente en portaobjetos en cada lámina y se midieron con el auxilio del pie de rey.

Pesaje. Se trabajó con los zánganos adormecidos con éter y se colocaron individualmente con la ayuda de una pinza en una balanza Sartorius, modelo BSA 124S sobre papel filtro.

Coloración. Se realizó por apreciación visual y se tuvieron en cuenta los criterios de Pérez Hernández (2009)Pérez Hernández, A. 2009. Índices de infestación por Varroa destructor y su relación con las características biométrico moleculares de Apis mellifera y el mecanismo defensivo ANF, en un CCR. MSc. Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 60., que establecen las categorías de zánganos: con segmentos amarillos totalmente (A), totalmente negros (N) e intermedios (I). Estos últimos presentan color amarillo en uno o dos segmentos.

Extensión de invasión e intensidad de invasión media por V. destructor. De cada colmena se cortó un fragmento de panal de 10x10 cm, con cría en estadio de pupa (16-17 d de edad). Se llevaron al laboratorio en frascos de vidrio identificados, con tapas horadadas (NC 2010NC (Norma Cubana). 2010. Apicultura. Varroosis. Diagnóstico Veterinario. Oficina Nacional de Normalización, La Habana, Cuba.). Se introdujeron en cajas de cartón de 30 x 20 x10 cm y se colocaron en una incubadora de visibilidad total (Stuart Scientific Incubator SI60), a 34oC. Al comenzar el proceso de eclosión se realizó la apertura de las celdas y el examen de su interior y de los zánganos con la ayuda de una pinza y lupa simple con aumento 4x. Estos índices se calcularon siguiendo a Verde et al. (2013Verde, M., Demedio, J. & Gómez, T. 2013. Apicultura. Salud y Producción. Tomo II. Guía técnica para el apicultor. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-21-9, p. 208.) mediante la fórmula siguiente:

 
Extensión de invasión media (E.I.m) = (Total de celdas parasitadas / total de celdas examinadas) x 100.   
 

 
 Intensidad de invasión media (I.I.m) = (Total de ácaros / total de celdas parasitadas).  
 

Los datos se procesaron por Statgraphics Versión 5.1 (Statistical Graphics Corp 2000Statgraphics Plus. 2000. Version 5.1 [Windows], Available: http://wwwstatgraphics.com/statgraphics/statgraphics.nsf/pd/pdpricing.):

  • Estadística descriptiva, para los indicadores morfométricos y los índices de infestación

  • Comparación de medias para el peso de zánganos parasitados y no parasitados

  • Test de rangos múltiples (Duncan) para comparar todos los parámetros biométricos entre los tres apiarios (Duncan 1955Duncan, D.B. 1955. "Multiple Range and Multiple F Tests". Biometrics, 11(1): 1-42, ISSN: 0006-341X, DOI: https://doi.org/10.2307/3001478.)

  • Análisis de regresión rimple (diámetro de las celdas - PZ; I.I. - PZ; I.I. - LZ).

Para comparar los valores porcentuales se realizó comparación de proporciones (Compaprop).

Resultados y Discusión

El diámetro medio de las celdas en el apiario SJ resultó mayor que el de los apiarios comerciales (tabla 1). Como además de la proximidad geográfica, la mayoría de las reinas de estos últimos provienen del CCR, resulta poco probable que esa diferencia y la que existe entre los apiarios T1 y T2 se deba a factores genéticos. Más bien es atribuible al modo en que las abejas son forzadas a construir estas celdas. En el CCR se favorece la crianza de zánganos en las colmenas paternas con panales zanganeros fabricados de modo natural. Sin embargo, en los apiarios comerciales, este tipo de celda se construye sobre láminas para obreras de menor estampado y menos, en áreas marginales inferiores de dichos panales.

 
Tabla 1.  Diámetro medio de las celdas de zánganos en los tres apiarios
IndicadoresApiario SJApiario T1Apiario T2
Cantidad de celdas, N*404040
Medias, mm 6.77a6.48b6.61c
DE 0.160.360.31
EE 0.020.060.05
CV (%) 2.335.644.62

* Cada medición (40) correspondió a cuatro segmentos de 10 celdas

Test de rangos múltiples (Duncan) : P ˂ 0.05

Letras distintas indican diferencias significativas

 

Estas medidas se pudieran tomar como línea base de comparación a falta de antecedentes. Aunque se ha señalado reducción y variabilidad en el diámetro de las celdas de obreras, cuando las abejas son inducidas a obrar sobre láminas que no tienen las dimensiones de estampado propias (Hall et al. 2015Hall, H.G., Zettel-Nalen, C. & Ellis, J.D. 2015. African Honey Bee: What You Need to Know. Electronic Data Information Source Publication ENY-114 (MG113), Institute of Food and Agricultural Sciences Extension, University of Florida, U.S.A., Available: https://edis.ifas.ufl.edu/mg113, [Consulted: July 4th, 2017]. y Sanabria et al. 2015 Sanabria, J.L., Demedio, J., Pérez, T., Peñate, I., Rodríguez, D. & Lóriga, W. 2015. "Índices de infestación por Varroa destructor en colmenas sin medidas de control". Revista de Salud Animal, 37(2): 118-124, ISSN: 2224-4700.), se requeriría la medición celda a celda y conocer su origen, además de instrumentos más precisos. El diámetro externo tiene, además de un valor identificativo, las ventajas de ser un rasgo genético de alta heredabilidad, como otros morfológicos (Guzmán-Novoa 2012Guzmán-Novoa, E. 2012. Manual para la cría de abejas reinas. Programa Nacional de Apicultura del INIFAP, SAGARPA. p. 39, Available: https://www.buenastareas.com/ensayos/Manual-Para-La-Cria-De-Abejas/2175540.html.) y de fácil medición. En tanto, la influencia ambiental en la capacidad de las celdas, provocada por el envejecimiento y la acumulación de residuos en cada ciclo de cría, se ha evaluado habitualmente sobre la base del manejo de la cámara de cría y la coloración de los panales (Verde et al. 2013Verde, M., Demedio, J. & Gómez, T. 2013. Apicultura. Salud y Producción. Tomo II. Guía técnica para el apicultor. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-21-9, p. 208.).

Las longitudes medias del cuerpo de los zánganos al nacer (tabla 2) se encuentran entre 15.40 ± 0.70 mm y 15.57 ± 0.66 mm, correspondiendo las mayores a las muestras obtenidas del apiario SJ.

 
Tabla 2.  Longitudes medias del cuerpo de los zánganos al nacer, por apiarios
IndicadoresApiario SJApiario T1Apiario T2
Cantidad de zánganos, n1 0289821 006
Longitud media, mm 15.57a15.40b15.44b
DE0.660.700.70
EE0.0200.0220.022
CV, % 4.264.524.53

Test de rangos múltiples (Duncan)

Letras distintas indican diferencia significativa (P˂0.05)

 

Existen escasos antecedentes de este indicador en cría de zánganos. Arias et al. (2006)Arias, M.C., Rinderer, T.E. & Sheppard, W.S. 2006"Further characterization of honey bees from the Iberian Peninsula by allozyme, morphometric and mtDNA haplotype analyses". Journal of Apicultural Research, 45(4): 188-196, ISSN: 0021-8839, DOI: https://doi.org/10.1080/00218839.2006.11101346. informan un rango de 15-17 mm en colmenas de España, en el que están comprendidos los valores del presente estudio. Ocaña-Nápoles 2014Ocaña-Nápoles, L. 2014. Caracterización morfobiométrica de zánganos de Apis mellifera L. en un apiario de producción de la provincia de Mayabeque. Trabajo de Curso. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 27. determinó en la misma área un valor mínimo de 14 mm en los zánganos voladores de color amarillo e intermedio, y un máximo de 18 mm, en intermedios y negros. Estos resultados están en correspondencia con el origen europeo de la abeja criolla de Cuba (Pérez-Morfi y Pérez-Piñeiro 2018 Pérez-Morfi, A. & Pérez-Piñeiro, A. 2018. Experiencias sobre crianza y selección en la apicultura cubana. Memorias del XIII Congreso de la Federación Latinoamericana de Apicultura (FILAPI). 2-5 de agosto de 2018, Montevideo, Uruguay, p. 278.) y no evidenciaron una clara diferencia entre meses. Por otra parte, los efectos se solapan, de manera que las muestras de cada mes, en buena medida, deben corresponder a celdas obradas en el mes anterior, hecho que con frecuencia se obvia al intentar establecer relaciones causa-efecto.

A las mayores longitudes medias del cuerpo de los zánganos en el apiario SJ en comparación con los apiarios T1 y T2 tributan las mayores dimensiones de las celdas y un mejor manejo zootécnico en el primero. Los apiarios T1 y T2 son objeto de una pobre atención zootécnica, apreciada en los panales más oscuros y envejecidos. Este factor tiene como consecuencia una reducción de las dimensiones de los individuos criados en sus celdas. Similar efecto se manifestó en las alas y ha sido reconocido en la cría de obreras (Verde et al. 2013Verde, M., Demedio, J. & Gómez, T. 2013. Apicultura. Salud y Producción. Tomo II. Guía técnica para el apicultor. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-21-9, p. 208.). En este mismo apiario SJ, Pérez-Hernández (2009)Pérez Hernández, A. 2009. Índices de infestación por Varroa destructor y su relación con las características biométrico moleculares de Apis mellifera y el mecanismo defensivo ANF, en un CCR. MSc. Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 60. determinó medias de 5.37 ± 1.5 mm y 5.35 ± 1.1 mm en celdas de obreras, todas en correspondencia con valores descritos para abejas europeas. Al analizar los factores que influyeron en dichos resultados, estos autores refieren el envejecimiento del panal como el principal componente ambiental que redujo las dimensiones de los individuos emergentes. No obstante, no se puede descartar un efecto similar, señalado por Hall et al. (2015)Hall, H.G., Zettel-Nalen, C. & Ellis, J.D. 2015. African Honey Bee: What You Need to Know. Electronic Data Information Source Publication ENY-114 (MG113), Institute of Food and Agricultural Sciences Extension, University of Florida, U.S.A., Available: https://edis.ifas.ufl.edu/mg113, [Consulted: July 4th, 2017]. en celdas infestadas por V. destructor.

Del mismo modo que influye en las dimensiones de las celdas (Sanabria 2007Sanabria, J. L. 2007. Índices de infestación, estatus racial y expresión de mecanismos de resistencia en colmenas sin control antiVarroa. PhD Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 115.) el hecho de que la abeja debe obrar sobre láminas con estampado diferente a sus medidas, sus celdas no se corresponden con las naturales (Sanford y Hall 2005Sanford, M. & Hall, H. 2005. African Honey Bee: What You Need to Know. Available: http://edis.ifas.ufl.edu/BODY_MG113, [Consulted: March 13th, 2011].). En el apiario SJ (CCR), las celdas de zánganos se encuentran en panales construidos naturalmente, sin tener por base láminas estampadas. Esto contribuye a explicar por qué alcanzan mayores dimensiones con respecto a los apiarios comerciales (T1 y T2).

Al comparar los resultados en los tres meses de estudio, se apreciaron diferencias entre diciembre y enero. Sin embargo, ambos meses no difirieron de noviembre (tabla 3), lo que se atribuye a la edad de los panales.

 
Tabla 3.  Longitudes medias de los zánganos, por meses
EstadísticosNoviembreDiciembreEnero
Cantidad de zánganos, N9809911 045
Longitud media, mm 15.48ab15.49a15.42b
DE 0.720.670.68
CV, % 4.644.304.43

Test de rangos múltiples (Duncan)

Letras distintas indican diferencia significativa P < 0.05

 

Pérez Hernández (2014)Pérez Hernández, A. 2014. Índices de infestación por Varroa destructor y mecanismos de defensa, y su correspondencia con la supuesta condición de “europeas” y selectas de las colmenas en un Centro Genético de Producción de abejas reinas. PhD Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 101. observó que las longitudes de las alas anteriores de abejas obreras cubanas (9.55-9.70 mm) sobrepasan las informadas para ecotipos americanos de ancestros europeos (Uribe et al. 2003Uribe, R., Guzmán-Novoa, G., Hunt, G., Correa, B. & Zozaya, R. 2003. "Efecto de la africanización sobre la producción de miel, comportamiento defensivo y tamaño de las abejas melíferas (Apis mellifera L.) en el Altiplano Mexicano". Veterinaria México, 34(1): 47-59, ISSN: 0301-5092 ), lo que confirma las primeras y más importantes observaciones realizadas en Cuba (Díaz Millán 1981Díaz-Millán, M.E. 1981. "Características morfológicas de la abeja (Apis mellifera) en las diferentes regiones de Cuba, donde se seleccionarán colmenas para constituir apiarios de reserva". Agrotecnia de Cuba, 13(1): 8-17, ISSN: 2414-4673, 0568-3114.). Es de esperar un comportamiento similar en los zánganos, claramente mayores que los africanizados. A pesar de la alta heredabilidad de este rasgo (Guzmán-Novoa 2012Guzmán-Novoa, E. 2012. Manual para la cría de abejas reinas. Programa Nacional de Apicultura del INIFAP, SAGARPA. p. 39, Available: https://www.buenastareas.com/ensayos/Manual-Para-La-Cria-De-Abejas/2175540.html.) no se excluyen las posibles influencias ambientales, sobre todo el envejecimiento de la cámara de cría y la reducción del cuerpo y sus apéndices (Verde et al. 2013Verde, M., Demedio, J. & Gómez, T. 2013. Apicultura. Salud y Producción. Tomo II. Guía técnica para el apicultor. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-21-9, p. 208. y Hall et al. 2015Hall, H.G., Zettel-Nalen, C. & Ellis, J.D. 2015. African Honey Bee: What You Need to Know. Electronic Data Information Source Publication ENY-114 (MG113), Institute of Food and Agricultural Sciences Extension, University of Florida, U.S.A., Available: https://edis.ifas.ufl.edu/mg113, [Consulted: July 4th, 2017]. ).

La tabla 4 muestra las longitudes medias del ala anterior derecha entre 11.31 ± 0.46 mm y 11.37 ± 0.48 mm, sin una superioridad significativa en el apiario SJ.

 
Tabla 4.  Longitudes medias del ala anterior derecha de los zánganos al nacer, por apiarios
IndicadoresApiario SJApiario T1Apiario T2
Total de alas500500500
Longitud media, mm 11.3711.3511.31
DE 0.480.480.46
EE 0.0210.0210.021
CV, % 4.244.214.10

Test de rangos múltiples (Duncan): P < 0.05 (n.s.)

 

En Cuba no existen antecedentes de estudios publicados, en los que se determinen las dimensiones del ala en zánganos. Díaz Millán (1981)Díaz-Millán, M.E. 1981. "Características morfológicas de la abeja (Apis mellifera) en las diferentes regiones de Cuba, donde se seleccionarán colmenas para constituir apiarios de reserva". Agrotecnia de Cuba, 13(1): 8-17, ISSN: 2414-4673, 0568-3114. realizó las más extensas y documentadas evaluaciones morfométricas en Cuba, pero todas fueron en abejas obreras. Tampoco en los trabajos de Voroshilov (2008)Voroshilov, U. 2008. Determinación del estatus racial y parasitológico (varroosis) de colmenas (Apis mellifera L.), ante la amenaza de la africanización. Diploma Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 71. y de Pérez Hernández (2014)Pérez Hernández, A. 2014. Índices de infestación por Varroa destructor y mecanismos de defensa, y su correspondencia con la supuesta condición de “europeas” y selectas de las colmenas en un Centro Genético de Producción de abejas reinas. PhD Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 101. se consideran los machos. Es significativo que en todos estos estudios las alas de las obreras alcanzaron dimensiones en el rango de las europeas (Arias et al. 2006Arias, M.C., Rinderer, T.E. & Sheppard, W.S. 2006"Further characterization of honey bees from the Iberian Peninsula by allozyme, morphometric and mtDNA haplotype analyses". Journal of Apicultural Research, 45(4): 188-196, ISSN: 0021-8839, DOI: https://doi.org/10.1080/00218839.2006.11101346.) o las superaron. Este resultado contribuye a refutar la especulación sobre la presencia de la abeja africanizada en Cuba (Galindo Cardona 2013Galindo-Cardona, A. 2013. "Especies Invasoras. Apis mellifera L., de África vinieron todas". Boletín de la Sociedad Entomológica Argentina, 23(1): 3-4, ISSN: 1666-4612.).

El peso medio de los zánganos al nacer (tabla 5) se encuentra entre 190.67 mg y 200.13 mg, con los menores valores en el apiario T1 y la tendencia a la supremacía en SJ.

 
Tabla 5.  Peso medio de los zánganos al nacer por apiarios
IndicadoresApiario SJApiario T1Apiario T2
Cantidad de zánganos, N 1 0279821 065
Peso medio, mg 200.13a190.67b198.14a
DE 27.4430.0531.98
EE0.860.960.98
CV, % 13.7115.7616.14

Test de rangos múltiples (Duncan)

Letras distintas indican diferencia significativa P˂0.05

 

Se reconoce que en la medida que aumenta el tamaño de la celda del panal de cría, se obtiene un incremento en el peso del zángano emergente en las condiciones dadas. Se observó una correlación positiva (P ˂ 0,10), pero débil entre el diámetro de las celdas de cría y el peso de los zánganos al nacer (tabla 6), atribuible sobre todo a los efectos ambientales señalados. Las mayores diferencias de peso se observaron entre los apiarios SJ y T1, pero no fue posible determinar la cantidad de ciclos desarrollados en los panales muestreados. En España, Arias et al. (2006)Arias, M.C., Rinderer, T.E. & Sheppard, W.S. 2006"Further characterization of honey bees from the Iberian Peninsula by allozyme, morphometric and mtDNA haplotype analyses". Journal of Apicultural Research, 45(4): 188-196, ISSN: 0021-8839, DOI: https://doi.org/10.1080/00218839.2006.11101346. comunican una media similar a noviembre (200 mg), también en zánganos al nacer. En tanto, Bande et al. (2008)Bande, J.M., Verde, M. & Leal, A. 2008. Manual de Apicultura. Curso Consejo Científico Veterinario. La Habana, Cuba, p. 38., en Cuba, obtuvieron media de 280.12 mg, pero de individuos ya alimentados. Este resultado es superior al señalado por Ocaña-Nápoles (2014)Ocaña-Nápoles, L. 2014. Caracterización morfobiométrica de zánganos de Apis mellifera L. en un apiario de producción de la provincia de Mayabeque. Trabajo de Curso. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 27. , también para zánganos voladores (233 mg) en la zona de San José de las Lajas.

 
Tabla 6.  Relación entre el diámetro de las celdas y el peso de los zánganos
Variable independienteDiámetro de la celda
Variable dependientePeso del zángano
ANOVAP= 0.086 (˂ 0.10)
Coef. Correlación0.091
R20.83%
EE21.60
 

Aunque en apariencia este resultado estaría en contradicción con los anteriores, se debe tener en cuenta que incluye todas las celdas, donde se solapan diferentes efectos, algunos opuestos. Al no ser posible determinar los diámetros internos, celdas mayores pueden ser más viejas y, por tanto, tener su capacidad disminuida. En adición, la intensidad de parasitación por Varroa también interactúa y resulta un efecto distorsionante.

No parece existir una clara explicación para las diferencias de peso medio de los zánganos entre noviembre y diciembre-enero (tabla 7).

 
Tabla 7.  Peso medio de los zánganos al nacer, por meses
IndicadoresNoviembreDiciembreEnero
Cantidad de zánganos 9799911 104
Peso medio, mg 203.56a191.57b194.44c
DE 32.5628.6028.13
EE 1.040.910.85
CV, % 15.9914.9314.46

Test de Rangos Múltiples (Duncan)

Letras distintas indican diferencia significativa P˂0.05

 

Es probable que esta diferencia exprese la resultante de interacciones entre varios factores, como la cantidad y calidad del alimento. A su vez, estas dependen para su producción de las reservas de pan de abejas, de la entrada de polen recién cosechado y de la disponibilidad de miel o néctar. A la vez, la producción de estos alimentos está condicionada por las cantidades de abejas pecoreadoras y nodrizas. Como todos estos factores son muy variables y su estado puede reflejar carencias o desequilibrios anteriores, resulta en extremo difícil determinar las causas en un estudio puntual de corta duración. A lo anterior habría que agregar el hecho de que la producción de zánganos no sigue los mismos patrones que la de obreras y presenta mayor dependencia de la abundancia de alimentos y de la época del año (Verde et al. 2012Verde, M., Gómez, T. ( Demedio J. 2012. Salud Apícola. Tomo I. Generalidades. 1st Ed. ISBN: 978-959-7190-15-8, p. 207.).

Todos los zánganos examinados al nacer (3 071) eran de color negro. Resulta sorprendente que Ocaña-Nápoles (2014)Ocaña-Nápoles, L. 2014. Caracterización morfobiométrica de zánganos de Apis mellifera L. en un apiario de producción de la provincia de Mayabeque. Trabajo de Curso. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 27. haya determinado, en la misma zona, 60 % de color intermedio, 18 % negros y 22 % amarillos, pero en individuos capturados al azar dentro de la colmena. A falta de herencia paterna en los zánganos, la explicación debe estar en los cambios de reinas, que se realizan, al menos, una vez al año, aunque se requiere profundizar al respecto.

La extensión de invasión en esta cría resultó alta, al extremo que sus valores medio superaron 70 %, en SJ como en las colmenas de T1 y T2 (tabla 8). Estos valores están al nivel de los determinados en 1996-1997 por Demedio (2001)Demedio, J.L. 2001. La varroosis de las abejas en una zona de la provincia de La Habana. Agente etiológico, índices de infestación y control biotécnico y químico. PhD Thesis. Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque. a principios de la epizootia de la varroosis, en el propio municipio de San José de las Lajas. Son también coincidentes con los informes de Sanabria (2007)Sanabria, J. L. 2007. Índices de infestación, estatus racial y expresión de mecanismos de resistencia en colmenas sin control antiVarroa. PhD Thesis. Universidad Agraria de La Habana, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, p. 115. y Sanabria et al. (2015) Sanabria, J.L., Demedio, J., Pérez, T., Peñate, I., Rodríguez, D. & Lóriga, W. 2015. "Índices de infestación por Varroa destructor en colmenas sin medidas de control". Revista de Salud Animal, 37(2): 118-124, ISSN: 2224-4700. también en la misma zona. En apariencia, resulta inusitada la situación porque entonces ocurría el primer contacto de la abeja local con el parásito. En tanto, para 2016 existía una historia de convivencia. Según algunos criterios (Pérez-Morfi y Pérez-Piñeiro 2018 Pérez-Morfi, A. & Pérez-Piñeiro, A. 2018. Experiencias sobre crianza y selección en la apicultura cubana. Memorias del XIII Congreso de la Federación Latinoamericana de Apicultura (FILAPI). 2-5 de agosto de 2018, Montevideo, Uruguay, p. 278.), las actuales son descendientes de aquellas que sobrevivieron al impacto inicial del ácaro, resultado de la selección natural, y del trabajo posterior del programa de selección y mejora que continúa hoy. Al parecer, no resulta apropiado hablar de selección natural en una apicultura intensiva.

 
Tabla 8.  Extensión e intensidad de invasión por apiarios
IndicadoresSJT1T2Totales
Celdas examinadas1 0251 0001 0463 071
Celdas parasitadas7497567872 292
E.I. media, % - Compaprop73.0775.6075.2474.63
Total de ácaros1 9792 1682 3066 453
I.I. (Media) - TRM (Duncan)2.64 a2.87 b2.93 b2.81

Comparación de proporciones: F= 1.01 n.s.

Test de rangos múltiples (Duncan): P˂0.05

Letras desiguales indican diferencia significativa

 

Se podrían explicar los altos valores actuales por la escasez de este tipo de cría en los meses evaluados, lo que unido a su mayor y más prolongado atractivo para las hembras fundadoras (Granadillo 2009Granadillo, N. 2009. Índices de infestación y reproducción del ácaro Varroa destructor en colmenas de abejas africanizadas. Diploma Thesis. Venezuela.) resulta en un elevado porcentaje de celdas parasitadas. Drijfhout et al. (2005)Drijfhout, K., Kochansky, J., Lin, F. & Calderone, N.W. 2005. " Components of Honeybee Royal Jelly as deterrents of the Parasitic Varroa Mite, Varroa destructor". Journal of Chemical Ecology, 31(8): 1747-1764, ISSN: 1573-1561, DOI: https://doi.org/10.1007/s10886-005-5925-6. observaron que los ácaros Varroa muestran preferencia por la cría de zánganos hasta nueve veces mayor, y que la jalea real ejerce un efecto disuasorio en las celdas de reinas. En especial para el CCR, estas situaciones deberían llamar la atención hacia la necesidad de aplicar una estrategia de tratamientos orgánicos que por su inocuidad y eficacia (Reyes 2016Reyes, F. 2016. Efectividad de cuatro acaricidas en el control del ácaro (Varroa destructor) en abejas (Apis mellifera L.). MSc. Thesis. Universidad Nacional Agraria, Lima, Perú, p. 88. ) permita reducir estos índices.

En la búsqueda de un posible efecto del parásito en los parámetros morfológicos de los zánganos al nacer, la intensidad de invasión resulta el indicador cuantitativo que permite determinar una posible influencia. No obstante, la combinación de ambos ofrece un criterio evaluativo de la gravedad del cuadro parasitario, por tratarse de un hospedero enclaustrado que se afecta en esta etapa solo por las hembras fundadoras y su descendencia.

Como se puede observar, la intensidad de invasión fue inferior en el apiario SJ, aunque se debe considerar que la diferencia media no supera la unidad, es decir, un individuo. Algo similar se aprecia en el análisis por meses (tabla 9). A pesar de una caída puntual de difícil explicación, en diciembre (un muestreo), noviembre y enero, se presentan los mismos valores y la intensidad de invasión media, aunque con diferencias estadísticas. Por el efecto no deben diferir de manera significativa, al no alcanzar siquiera media unidad.

 
Tabla 9.  Extensión de invasión (media) e intensidad de invasión (media) de V. destructor, por meses
IndicadoresNov.Dic.EneroTotales trimestral
Celdas examinadas9801 0081 0833 071
Celdas parasitadas7527118282 291
E.I. Media, % 76.73a70.53b76.45a74.60
Total de ácaros2 2241 8532 3766 453
I.I. (Media)2.96a2.61b2.87a2.82

Comparación de proporciones: F= 6.55**

Test de rangos múltiples (Duncan): P ˂ 0.05

Letras desiguales en la misma fila indican diferencia significativa

 

Al tomar la intensidad de invasión como variable independiente y los parámetros morfométricos de los zánganos al eclosionar (peso y longitud del cuerpo) como variables dependientes, se determinó una relación débil o no significativa (tablas 10 y 11):

 
Tabla 10.  Correlación entre intensidad de invasión y peso del zángano al eclosionar
Variable independienteIntensidad de invasión
Variable dependientePeso del zángano al eclosionar
ANOVAP= 0.48 (˃0.10) Relación no significativa entre las variables
Coef. de correlación0.013
R20.016%
EE30.17
 

 
Tabla 11.  Correlación entre la intensidad de invasión y la longitud de los zánganos
Variable independienteIntensidad de invasión
Variable dependienteLongitud del zángano
ANOVAP= 0.64 (˃ 0.10)
Coef. de correlación= 0.008
R2= 0.007 %
EE= 0.069
 

Se evidencia que la carga media general relativamente baja de parásitos por celda no llegó a influir de manera significativa en el peso medio y la longitud de los individuos neonatos. Sin embargo, Getchev (1995)Getchev, I. 1995. "Effects of parasitism by Varroa jacobsoni on morphometrics of Apis mellifera worker honey bees”. Veterinarski Archiv, 65(6): 193-197. observó pérdida de peso entre 11 y 19 % de acuerdo con la tasa de infestación, lo que provoca disminución en su capacidad de vuelo. Esta situación depende de la cantidad de ácaros madre, aunque Rosenkranz et al. (2010)Rosenkranz, P., Aumeier, P. & Ziegelmann, B. 2010. "Biology and control of Varroa destructor”. Journal of Invertebrate Pathology, 103: S96-S119, ISSN: 0022-2011, DOI: https://doi.org/10.1016/j.jip.2009.07.016. aseguran que una sola hembra de V. destructor puede producir una pérdida promedio de 7 % del peso de la abeja. Si bien el ácaro realiza acciones que provocan reducción significativa del peso y tamaño de las obreras, en los resultados de este estudio no se observó en el conjunto de los zánganos una pérdida análoga. De igual modo se manifestó al comparar los valores medios de este parámetro (tabla 12), con la inclusión de todas las celdas parasitadas.

 
Tabla 12.  Comparación entre el peso medio de zánganos eclosionados de celdas parasitadas y no parasitadas
IndicadoresCeldas parasitadasCeldas no parasitadas
Peso medio, mg204.00200.00
DS18.6226.57
EE 2.34 2.53

Comparación de medias: N= 180; p = 0.41. (n.s.)

 

El resultado fue otro cuando se compararon los pesos de individuos eclosionados de celdas con 5-6 ácaros, pero no con 3-4 ácaros y los no parasitados (tablas 13 y 14).

 
Tabla 13.  Comparación entre el peso medio de celdas parasitadas con 3-4 ácaros y las no parasitadas
IndicadoresCeldas parasitadas (3-4 ácaros)Celdas no parasitadas
Peso medio, mg199.75200.00
DS21.1921.69
EE 1.92 1.96

Comparación de medias: N= 122; p= 0.54 n.s.

 

 
Tabla 14.  Comparación entre el peso medio de zánganos parasitados con 5-6 ácaros y los no parasitados
IndicadoresCeldas parasitadas (5-6 ácaros)Celdas no parasitadas
Peso medio, mg 188.04a200.00b
DE22.4517.09
EE 3.64 2.77

Comparación de medias: N= 38; p= 0.005

 

Se comprobó que para que en las condiciones de este estudio se produzca un efecto significativo de reducción en los parámetros morfométricos, debe existir una intensidad de invasión superior a 4. No obstante, es probable que la concurrencia de otros factores de naturaleza nutricional o biológica pueda propiciar efectos cuantitativos medibles, con menores índices de infestación.

Se visibiliza un efecto ya conocido de reducción del peso de las obreras al eclosionar, que es resultado, entre otros factores, de la acción expoliatriz de las hembras adultas y estadios juveniles del ácaro. En este caso, se evidencia en zánganos, cuya cría es más atractiva y le propicia un mayor éxito reproductivo (Granadillo 2009Granadillo, N. 2009. Índices de infestación y reproducción del ácaro Varroa destructor en colmenas de abejas africanizadas. Diploma Thesis. Venezuela.); además de una acción perniciosa comprobada sobre el sistema inmune (Ramsey 2018Ramsey, S. 2018. The acari varroa feeds mainly of the fatty corporal fabric of the melliferous bee. PhD Thesis. University of Maryland, Maryland, U.S.A., p. 143. y Larsen et al. 2019Larsen, A., Reynaldi, F.J. & Guzmán-Novoa, E. 2019. "Bases del sistema inmune de la abeja melífera (Apis mellifera). Revisión Bibliográfica". Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 10(3): 705-728, ISSN: 2448-6698, DOI: https://doi.org/10.22319/rmcp.v10i3.4785.). De especial interés resulta este hecho en las colmenas paternas del CCR. Y esto es porque además de que se favorece la cría de zánganos, se prohíbe la aplicación de tratamientos varroicidas, incluso de aquellos aceptados por las exigencias de la apicultura orgánica (MINAG 2013MINAG (Ministerio de la Agricultura). 2013. Programa de mejoramiento genético de la abeja Apis mellifera con abejas localmente adaptadas al ácaro Varroa destructor II. CIAPI, Cuba, p. 22.).

Las determinaciones morfológicas indican que se trata de zánganos de estirpe europea y se constató una influencia negativa del parasitismo por el ácaro V. destructor. Se determinaron altos índices de infestación en crías de colmenas comerciales, y lo más preocupante, en colmenas paternas de un CCR. Estuvieron favorecidos por su presencia naturalmente abundante y la no aplicación de tratamiento orgánico, a pesar de ser aceptado por los rigurosos requisitos que establece la producción apícola de esa categoría.

El área estudiada adolece de estudios que estén en correspondencia con el valor que se debe restituir a los sementales apícolas. Estos resultados son apenas un paso en el camino de la caracterización biométrica de los zánganos y los factores que los afectan. Se requiere un estudio a mayor escala, donde se caractericen los zánganos del país, incluidos parámetros fisiológicos como conteos espermáticos y su relación con la calidad de las reinas producidas en los centros multiplicadores, sin omitir su desempeño posterior en las colmenas de producción.